Cómo seleccionan las parejas las rapaces; emparejamiento concordante y otros aspectos que pueden influir en el emparejamiento

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El emparejamiento en las aves ha sido objeto de estudio en diferentes investigaciones, En aves rapaces se ha descrito el emparejamiento concordante en diferentes especies con distintos fenotipos o formas. Aunque algunos autores no acaban de explicar que este comportamiento sea el único que influye en la selección de parejas, ¿la habilidad para la caza puede ser determinante?

Roberto Sánchez Mateos & Freddy Gallo Viracocha

El emparejamiento de las aves  es un comportamiento ampliamente investigado, algunos autores describen que el emparejamiento concordante, cuando un individuo de una especie prefiere emparejarse con un individuo con fenotipos similares a ellos mismos se denomina “preferencia homologa, de parecido o de tipo”  (Burley, 1983) en muchas especies de aves, ambos sexos contribuyen a la inversión parental y ambos serian selectivos cuando se emparejan (Trivers, 1972).  La prevalencia direccional en la elección de pareja en la selección sexual, ha sido encontrada como prevalente (Hill, 2006).

En rapaces se ha escrito el emparejamiento concordante en varias especies que no presentan dimorfismo sexual, pero si fenotipos o distintas formas del plumaje, se encontraron evidencias claras de emparejamiento concordante y no azaroso. Este tipo de emparejamiento se ha descrito con el águila imperial ibérica (Aquila adalberti) (Bortolotti, et al 2008), previamente se realizaron otros trabajos similares en otras especies de aves (Hill & McGraw, 2006a, 2006b).  Recientemente se ha descrito un comportamiento similar en una especie polimorfica, el águila calzada (Hieraaetus pennatus) en esta investigación concluyen que hay evidencias de emparejamiento no azaroso,  (Bosch, et al. 2020) aunque este tipo de emparejamiento es opuesto al encontrado con el águila imperial ibérica.

También hay trabajos que demuestran que en rapaces con diferentes formas en el plumaje, no existen emparejamientos concordantes, esto ocurre por ejemplo con el halcón de Eleonor (Falco eleonorae) una especie que presenta dos morfos, individuos de morfo claro y oscuro (Gangoso, et al. 2015) este autor en un trabajo realizado en una población de esta especie, no encontró evidencias de emparejamiento concordante, respecto a la forma de los adultos encontró diferencias en la ubicación de los nidos, dependiendo del morfo.

Pareja de águila imperial adulta con plumaje BDG – Adult imperial eagle couple with BDG plumage. Foto José Arcadio Calvo ©

Distintas investigaciones mostraron interés en entender la variación del color en las aves, especialmente en el poliformismo de color y como parte del mecanismo de especiación (Newton, 2003; Roulin, 2004). Quizás la explicación más lógica para el emparejamiento concordante sea que los ejemplares buscan para criar de la misma especie, que sean similares fenotípicamente a ellos para así evitar la hibridación (Bortolotti, et al 2008). Sin embargo en el caso de grandes rapaces se conocen diferentes casos de hibridación, Clanga clangaClanga pomarina, Aquila adalbertiAquila nipalensis y Aquila nipalensisAquila heliaca,en el primer caso, la hibridación entre las especies de clanga son águilas de colores similares, los adultos de ambas especies son monocromáticos con tonos de colores similares y los inmaduros tienen diseños de plumajes similares.  En el caso de la hibridación de Aquila adalbertiAquila nipalensis, ambas especies comparten genero y además ambas son del mismo grupo monofilético, los adultos tienen el plumaje de contorno pardo oscuro, aunque el águila de estepa carece de las manchas características del águila imperial ibérica , sin embargo los inmaduros de ambas especies son similares. La hibridación conocida entre especímenes de águila imperial ibérica y águila de estepa se produjo cuando el espécimen de águila de estepa se produjo cuando esta era inmadura, 2º año y en el 4º año cuando este ave alcanzo el plumaje definitivo fue expulsado de su territorio por un macho de águila imperial ibérica, posiblemente en este desenlace pudo ser determinante la ausencias de las manchas blancas en el macho de águila de estepa.

El trabajo realizado con el águila imperial ibérica (Bortolotti, et al 2008) fue realizado entre 1989 y 2006 en 86 territorios de cuatro de la cinco subpoblaciones la muestra, entonces  supuso el 28% población durante el periodo ese periodo de  estudio. El trabajo describe 8 categorías, basadas en diferentes patrones de plumajes, basados en las características de las manchas blancas de las pequeñas cobertoras alares y de las escapulares, en esa investigación por problemas estadísticos en la muestra solo se estudiaron tres de las ocho categorías.  Además de comprobar si existía emparejamiento concordante, tenía por objetivo comprobar si existía alguna relación entre el patrón del plumaje y la productividad para ello se estudiaron 53 territorios con en 404 eventos reproductivos. 

 Un potencial factor se sesgo en este tipo de estudios es la variación del plumaje, el hecho de que estos patrones pueden variar con la edad, sobre ello (Bortolotti, et al 2008) demostraron que en caso del águila imperial ibérica los patrones permanecieron durante la edad, loa autores comprobaron que 40 ejemplares durante un periodo largo mantuvieron sus diseños de plumaje constantes. Entre los resultados obtenidos para el águila imperial ibérica (Bortolotti, et al 2008), de los ocho patrones  el mas observado fue el AEG con el 33%, el BDG con el 24%, el ADG con el 17% y el 26% de los ejemplares eran de los patrones (BEF, BEG, CDG, CEF y CEG).  Por sexos encontraron que las hembras mayoritariamente presentaron el patrón AEG (41%), seguidas de la ADG (23%), BDG (15%) y CDG (8%), mientras que los machos BDG (34%), seguido de AEG (25%), BEG (15%) y el CDG (12%). Cuando consideraron las tres categorías que definían la mayor extensión de blanco (abundante, intermedio y escaso) las hembras tendieron a mostrar con mayor frecuencia las categorías con mayor proporción de blanco que los machos, siendo las diferencias estadísticamente significativas. En 44 territorios de los estudiados donde se pudo determinar la tipología de de plumaje en ambos sexos, hubo un alto grado de emparejamiento discriminante positivo. Cuando estos mismos autores compararon si el patrón  de los plumajes tenían alguna influencia sobre la selección de la calidad del hábitat y sobre la productividad, encontraron que en los territorios de baja calidad las hembras de la categoría abundante fue del 50%, del 42% de la intermedia y el 8% de la categoría baja. En los territorios de alta calidad de la categoría abundante fue del 48%, de la intermedia el 41% y de la escasa el 10%, por lo que no se encontraron diferencias significativas.  Lo mismo ocurrió con la productividad, por lo que los autores descartaron relación entre el tipo de patrón, la calidad del territorio y productividad.

Parejas de Águila imperial ejemplos de emparejamiento concordante (parejas en vuelo) y emparejamiento erróneo (posada) /Couples of Spanish Imperial Eagle examples of assortative pairing (couples in flight) and mismatch (perch). Fotografía/Photography: R. Sánchez © 

Para explicar los emparejamientos concordantes en esta especie los autores plantearon seis posibles hipótesis (elección de pareja por preferencia homologa, por preferencia direcciones, por marcas distintivas, identificación individual, ocupación del territorio y adaptativa por selección natural) y no encontraron que algunas de ellas explique claramente la variabilidad de plumajes en esta especie, sin embargo algunas de ellas parecen ajustarse mejor que otras.  Los autores creen que sus manchas blancas pueden tener algún significado de señalización, relacionada con la territorialidad  y defensa. Sin embargo existen otros componentes no-comportamentales que pueden ser importantes a la hora de elegir pareja. En el caso del águila imperial ibérica los ejemplares inmaduros no presentan las manchas blancas que tienen los adultos y en esta especie la edad media de emparejamiento esta descrita a los 3,4 años (González et al., 2006) el plumaje descrito a esa edad es el de primer damero, que se caracteriza por la ausencia de plumas blancas (González & Margalida 2008).  Una hipótesis que explicaría el emparejamiento con inmaduros podría ser la habilidad para la caza , en un trabajo sobre como obtienen el alimento el águila imperial ibérica (Margalida, et al 2018) obtuvieron como resultado que está especie adquiere la habilidad de la caza con la edad, encontraron que los ejemplares inmaduros se alimentaban más frecuentemente de carroña que los adultos,  pero en este trabajo no encontraron diferencias significativas entre reproductores y no reproductores en el uso de las técnicas de caza. Sin embargo nuevos resultados sobre el uso de técnicas de caza entre reproductores y no reproductores con plumaje inmaduro (2º pajizo, damero claro y damero oscuro) se han encontrado diferencias significativas entre inmaduros en la forma de obtener su alimento, los emparejados utilizan las técnicas de caza casi el doble que un inmaduro sin emparejar (datos propios)  estos resultados sugieren que los inmaduros que dominan mejor las técnicas de caza se emparejan antes que los que no las dominan y se alimentan mayoritariamente de carroña.  En cuanto al emparejamiento fallido-no concordante (Bortolotti, et al 2008) no encontraron evidencias que los explicasen, pero sugieren que la mayoría de los emparejamientos no parecidos se pudieron producir por la ausencia de machos con manchas blancas de tipo abundante, por lo tanto por esta escasez pueden no ser errores o también podrían ser consecuencia de una selección en base a la destreza por el dominio de la caza cuando estos tenían plumaje inmaduro y aún no presentaban el plumaje característico de los adultos. Por lo que la selección de parejas en esta especie puede estar motivada por el patrón de plumaje y por las habilidades en la caza.

Pareja mixta a la izquierda y pareja inmadura a la derecha / Mixed couple on the left and immature couple on the right. Fotografía Fotografía/Photography: R. Sánchez ©

En cuanto a la selección de pareja con el águila calzada (Bosch, et al. 2020) obtuvieron su muestra para realizar su investigación en España, en el litoral mediterráneo, en tres comunidades autónomas en Cataluña, Región de Murcia y Comunidad Valenciana, es un estudio a largo plazo y los datos los obtuvieron de parejas exitosas de las tres poblaciones estudiadas. Al contrario del águila imperial ibérica, es una rapaz de amplio rango de distribución y este estudio se ha hecho con una pequeña muestra de su población. En esta población encontraron que el número de parejas formadas por ejemplares de morfo claro fue mucho menor del esperado, y también comprobaron que el número de pollos de morfo oscuro nacidos en parejas de morfo claro fue muy bajo, por lo que según estos resultados las parejas en las que ambos adultos son claros, nacen mas pollos similares a sus padres que de morfo oscuro. Mientras que en las parejas mixtas, especialmente en las que el macho era claro, el número de pollos de morfo oscuro nacidos fue superior al esperado. Por otro lado en el área de estudio el número de de parejas en la que los dos adultos tenían el plumaje claro, fue el menor del esperado.

Pareja de águila calzada, hembra morfo claro y macho morfo oscuro / Couple of booted eagle, female light morph and male dark morph.  Fotografía Fotografía/Photography: Alberto García Santervás

Uno de los resultados encontrados para el águila calzada  por (Bosch, et al. 2020) fue un fenómeno de distorsión en relación al emparejamiento de machos de amorfo claro con hembras de morfo oscuras, los autores sugieren que uno o dos fenómenos de apareamiento selectivo pueden estar ocurriendo con esta especie en las poblaciones estudiadas. Para el primer fenómeno, consideran que los machos de morfo claro, se emparejan con hembras de morfo oscuro, en función de la impresión del color de su madre. Mientras que en el segundo fenómeno solo afectaría a los individuos de morfo claro, que preferentemente se emparejan con individuos con plumaje opuesto, seleccionados por características secundarias o rasgos que se desconocen hasta el momento.  Al igual que parece que ocurre con el águila imperial  ibérica, el dominio de las técnicas de caza también podría suceder  esto también con el águila calzada, con esta especie no se han realizado estudios sobre cómo  esta especie obtiene el alimento, aunque sí sobre su dieta.

Pareja de águila calzada morfo claro / Couple of clear morpho booted eagle.
Photography: Karen Prisby

Citar como/ cited as: Sánchez, R. 2020. Cómo seleccionan las parejas las rapaces; assortative pairing y otros aspectos que pueden influir en el emparejamiento. Eagle News, Ecología y Conservación de las Rapaces entrada 54. / Sánchez, R. 2020. How pairs of birds select birds of prey; assortative pairing and other aspects that can influence the pairing. Eagle News, Ecology and Conservation of Raptors post 54.

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Bibliografía / Bibliografy

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Gangoso, L., Afán, I., Grande, J. M., & Figuerola, J. (2015). Sociospatial structuration of alternative breeding strategies in a color polymorphic raptor. Behavioral Ecology, 26(4), 1119-1130.

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Margalida, A., Colomer, M., Sánchez, R., Sánchez, F. J., Oria, J., & González, L. M. (2017). Behavioral evidence of hunting and foraging techniques by a top predator suggests the importance of scavenging for preadults. Ecology and evolution, 7(12), 4192-4199.

Newton, I., 2003. The Speciation and Biogeography of Birds. Academic Press, New York.

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How pairs of birds select birds of prey; assortative pairing and other aspects that can influence the pairing

Pairing in birds has been the subject of study in different investigations. In raptors, assortative pairing has been described in different species with different phenotypes or shapes. Although some authors do not finish explaining that this behavior is the only one that influences the selection of pairs, can hunting ability be decisive?

Bird pairing is a widely investigated behavior, some authors describe that assortative pairing, when an individual of a species prefers to mate with an individual with phenotypes similar to themselves is called “homologous, similar or type preference” (Burley , 1983) in many bird species, both sexes contribute to parental inversion and both would be selective when paired (Trivers, 1972). Directional prevalence in partner choice in sexual selection has been found to be prevalent (Hill, 2006).

In raptors assortative pairing has been written in several species that do not present sexual dimorphism, but if phenotypes or different forms of plumage, clear evidence of concordant and non-random mating was found. This type of pairing has been described with the Spanish imperial Eagle (Aquila adalberti) (Bortolotti, et al 2008), previously similar work has been done in other bird species (Hill & McGraw, 2006a, 2006b). A similar behavior has recently been described in a polymorphic species, the Booted Eagle (Hieraaetus pennatus). In this research, they conclude that there is evidence of non-random mating (Bosch, et al. 2020), although this type of pairing is the opposite of that found with the Spanish imperial Eagle.

There are also works that show that in birds of prey with different plumage shapes, there are no concordant pairings, this happens for example with Eleonora’s Falcon (Falco eleonorae) a species that has two morphs, individuals with light and dark morphs (Gangoso, et al . 2015) this author, in a study carried out in a population of this species, found no evidence of concordant mating, regarding the shape of the adults, found differences in the location of the nests, depending on the morph.

Different investigations showed interest in understanding color variation in birds, especially in color polymorphism and as part of the speciation mechanism (Newton, 2003; Roulin, 2004). Perhaps the most logical explanation for assortative pairing is that the specimens seek to breed from the same species, that they are phenotypically similar to them in order to avoid hybridization (Bortolotti, et al 2008). However, in the case of large birds of prey, different hybridization cases are known, Clanga clanga ⅹ Clanga pomarina, Aquila adalbertiAquila nipalensis and Aquila nipalensis ⅹ Aquila heliaca, in the first case, the hybridization between clanga species are eagles of similar colors , the adults of both species are monochromatic with similar color tones and the immature ones have similar plumage designs. In the case of the hybridization of Aquila adalberti ⅹ Aquila nipalensis, both species share a genus and also both are of the same monophyletic group, the adults have the plumage of dark brown contour, although the steppe eagle lacks the characteristic spots of the Spanish imperial Eagle However, the immatures of both species are similar. The known hybridization between specimens of Iberian Imperial Eagle and steppe eagle occurred when the Steppe Eagle specimen occurred when it was immature, 2nd year and in the 4th year when this bird reached the final plumage was expelled from its territory by a male of Spanish imperial Eagle, possibly in this outcome the absence of white spots in the Steppe Eagle male could be decisive.

The work carried out with the Spanish Imperial Eagle (Bortolotti, et al 2008) was carried out between 1989 and 2006 in 86 territories of four of the five subpopulations in the sample, so it was 28% of the population during the period of that study period. The work describes 8 categories, based on different plumage patterns, based on the characteristics of the white spots of the small wing coverts and the scapula, in this investigation due to statistical problems in the sample, only three of the eight categories were studied. In addition to checking if there was assortative pairing, the objective was to check if there was any relationship between the plumage pattern and productivity. To this end, 53 territories were studied with 404 reproductive events.

A potential bias factor in this type of study is the variation of plumage, the fact that these patterns can vary with age, on this (Bortolotti, et al 2008) showed that in the case of the Spanish Imperial Eagle the patterns remained during the age, the authors verified that 40 specimens over a long period kept their plumage designs constant. Among the results obtained for the Spanish Imperial Eagle (Bortolotti, et al 2008), of the eight patterns the most observed was the AEG with 33%, the BDG with 24%, the ADG with 17% and 26% of the specimens were from the standards (BEF, BEG, CDG, CEF and CEG). By sex, they found that the females presented the AEG pattern (41%), followed by the ADG (23%), BDG (15%) and CDG (8%), while the BDG males (34%), followed by AEG (25%), BEG (15%) and the CDG (12%). When they considered the three categories that defined the greatest extension of white (abundant, intermediate and scarce), the females tended to show the categories with the highest proportion of white more frequently than the males, the differences being statistically significant. In 44 territories of the studied where the plumage typology could be determined in both sexes, there was a high degree of positive discriminant matching. When these same authors compared whether the plumage pattern had any influence on the selection of habitat quality and on productivity, they found that in low-quality territories, females in the abundant category were 50%, 42% of the intermediate and 8% of the low category. In the high-quality territories, the abundant category was 48%, the intermediate 41% and the scarce 10%, so no significant differences were found. The same occurred with productivity, so the authors ruled out a relationship between the type of pattern, the quality of the territory and productivity.

To explain the concordant pairings in this species, the authors proposed six possible hypotheses (choice of partner by homologous preference, by preference, directions, by distinctive marks, individual identification, occupation of the territory and adaptive by natural selection) and did not find that some of them explain clearly the variability of plumages in this species, however some of them seem to fit better than others. The authors believe that their white spots may have some signaling significance, related to territoriality and defense. However, there are other non-behavioral components that can be important when choosing a partner. In the case of the Spanish Imperial Eagle, the immature specimens do not present the white spots that the adults have and in this species the average mating age is described at 3.4 years (González et al., 2006) the plumage described at that age. It is the first checkerboard, which is characterized by the absence of white feathers (González & Margalida 2008). A hypothesis that would explain the pairing with immatures could be the hunting ability, in a work on how the Spanish Imperial Eagle obtain food (Margalida, et al 2018) obtained as a result that this species acquires hunting ability with age , found that the immature specimens fed more frequently on carrion than the adults, but in this work they did not find significant differences between breeders and nonbreeding in the use of hunting techniques. However, new results on the use of hunting techniques between breeders and non-breeders with immature plumage (second plumage, third plumage and fourth plumage), significant differences have been found between immature in the way of obtaining their food; hunts almost twice as much as an unmatched immature (own data) these results suggest that the immature that better dominate the hunting techniques are paired before those that do not dominate them and feed mostly on carrion. Regarding the failed-concordant pairing (Bortolotti, et al 2008), they did not find any evidence to explain them, but they suggest that most of the unpaired matches could be produced due to the absence of males with abundant white spots, therefore due to this scarcity, they may not be errors or they could also be the consequence of a selection based on the skill for hunting dominance when they had immature plumage and did not have yet the characteristic plumage of adults. So the selection of pairs in this species may be motivated by the plumage pattern and hunting skills.

Regarding the couple selection with the Booted Eagle (Bosch, et al. 2020) they obtained their sample to carry out their research in Spain, on the Mediterranean coast, in three autonomous communities in Catalonia, the Region of Murcia and the Valencian Community, it is a long-term study and data were obtained from successful couples from the three populations studied. Unlike the Iberian imperial eagle, it is a raptor with a wide range of distribution and this study has been done with a small sample of its population. In this population they found that the number of pairs formed by specimens of light morph was much lower than expected, and they also found that the number of dark-morph chickens born in pairs of light morph was very low, so according to these results the pairs in which both adults are light, more chickens are born similar to their parents than dark morpho. While in mixed pairs, especially those in which the male was light, the number of hatched dark-billed chickens was higher than expected. On the other hand, in the study area, the number of pairs in which the two adults had light plumage was less than expected.

One of the results found for the Booted Eagle by (Bosch, et al. 2020) was a distortion phenomenon in relation to the pairing of light amorphous males with dark morpho females, the authors suggest that one or two selective mating phenomena may be occurring with this species in the populations studied. For the first phenomenon, they consider that males with a light morph are paired with females with a dark morph, depending on the color impression of their mother. While in the second phenomenon it would only affect individuals with a light morph, which are preferably paired with individuals with opposite plumage, selected for secondary characteristics or traits that are unknown to date.  As it seems to be the case with the Spanish imperial eagle, the mastery of hunting techniques could also happen this with the Booted Eagle, with this species there have been no studies on how this species gets food, although on its diet.

The description of this behavior of assortative pairing or not, its application to the management of an ex situ population can be very important. In many captive breeding projects, birds are paired based on the breeder’s judgment and without regard to these biological aspects. In the case of the Iberian imperial eagle until 2006 there were 4 captive breeding centers of the Iberian imperial eagle and according to (Bortolotti, et al 2008) in none of the existing projects prior to their study this pairing technique was not applied and until then In none of the centers had positive results been obtained in the captive breeding of this species.

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